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Original article

Behavioral changes mediated by hunger in honeybees infected with Nosema ceranae^*

Modifications comportementales provoquées par la faim chez des abeilles infectées par Nosema ceranae

Durch Hunger ausgelöste Verhaltensänderungen bei Honigbienen, die mit Nosema ceranae infiziert sind

Dhruba Naug and Ann Gibbs

Department of Biology, Colorado State University, Fort Collins, CO, 80523, USA

Corresponding author: D. Naug, dhruba@lamar.colostate.edu

Received: 16 October 2008
Revised: 10 February 2009
Accepted: 28 February 2009

Abstract

The microsporidian Nosema is a common honeybee pathogen which enters the adult bee orally and multiplies in its gut, imposing a metabolic demand on its host. The newly discovered Nosema ceranae, given its relatively new association with the European honeybee, is likely to be particularly severe in this regard. We therefore hypothesized that N. ceranae exerts a significant effect on the feeding behavior of infected bees. Results from our experiments support this idea, revealing that infected bees are more responsive to sucrose and are less inclined to share this food with other bees, suggesting that they have a higher hunger level. We argue that increased hunger in the host is a general physiological effect of a number of pathogenic infections and due to its effect on host behavior could act as a mechanism by which the host and the pathogen can influence the transmission rates of an infection. Behavioral mechanisms, mediated by physiology could therefore be in the frontline of any arms race between a host and its pathogen.

Zusammenfassung

Frühere Untersuchungen weisen darauf hin, dass pathogene Mikrosporidien der Gattung Nosema, die Bienen über den Verdauungstrakt infizieren, den Stoffwechsel des Wirtes belasten. Man kann daher erwarten, dass der neue Parasit N. ceranae, der kürzlich den Wirtswechsel zur europäischen Honigbiene Apis mellifera vollzogen hat, in dieser Hinsicht auch eine besondere Gefahr darstellt. Wir vermuteten, dass der zusätzliche metabolische Bedarf durch den Parasiten das Futterverhalten des Wirtes beeinflusst und dadurch Auswirkungen auf die Verbreitung des Erregers innerhalb des Bienenvolkes hat. Als erstes bestimmten wir den Grad des Hungers bei infizierten und nicht infizierten Bienen mit dem Rüsselreflex-Test (PER), indem wir die Reaktionen in beiden Bienengruppen gegenüber dem Angebot an unterschiedlichen Zuckerlösungen verglichen. Unsere Ergebnisse zeigen, dass die infizierten Bienen innerhalb des Bienenstockes stärker auf das Zuckerangebot reagieren, was auf einen stärkeren Hungerzustand hinweist. Als nächstes verglichen wir das Verhalten beim Futteraustausch zwischen den beiden Bienengruppen, indem wir eine Bienen mit einer Zuckerlösung fütterten, die eine bestimmte Anzahl von Mikropartikeln enthielt, und sie zusammen mit einer ausgehungerten Biene aus derselben Bienengruppe in eine Arena sperrten. Nach 15 Minuten zählten wir die Mikropartikel in beiden Bienen, wodurch wir den Umfang des Futteraustausches zwischen den beiden Bienen abschätzen konnten. Wir stellten fest, dass infizierte Bienen weniger Futter mit ihren jeweiligen Partnerinnen ausgetauscht hatten als nicht infizierte Bienen. Aus diesen Ergebnissen kann man ableiten, dass infizierte und damit hungrige Bienen zwar stärker um Futter betteln und damit potentiell die Verteilung des Erregers innerhalb des Bienenvolkes fördern; gleichzeitig kann aber die Abneigung dieser Bienen, das einmal erhaltene Futter mit anderen zu teilen, die Übertragung des Erregers reduzieren. Diese Ergebnisse lassen vermuten, dass sowohl der Parasit als auch der Wirt Vorteile durch diese Veränderung im sozialen Futteraustausch haben, der dadurch möglicherweise eine Frontlinie im evolutiven Wettstreit zwischen Wirt und Parasit darstellt.