Original article

New Asian types of Varroa destructor: a potential new threat for world apiculture^*

Nouveaux types asiatiques de Varroa destructor : une menace potentielle pour l’apiculture mondiale

Neue asiatische Typen von Varroa destructor: eine potentiell neue, weltweite Bedrohung für die Bienenhaltung

¹ INRA, UMR CBGP (INRA/IRD/Cirad/Montpellier SupAgro), Campus International de Baillarguet, CS 30016, 34988 Montferrier-sur-Lez Cedex, France
² CSIRO Entomology, PO Box 1700 Canberra, ACT 2601, Australia
³ USDA/ARS, Honey-Bee Breeding, Genetics and Physiology Laboratory, 1157 Ben Hur Road, Baton Rouge, LA 70820, USA
⁴ Department of Entomology, Michigan State University, East Lansing, MI 48824, USA
⁵ Institute of Apicultural Research, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100093, China
⁶ INRA, UMR INRA/UAPV Abeilles et Environnement, Laboratoire Biologie et Protection de l’Abeille, Site Agroparc, Domaine Saint-Paul, 84914 Avignon Cedex 9, France

Corresponding author: M. Navajas, navajas@supagro.inra.fr

Received: 22 January 2009
Revised: 17 July 2009
Accepted: 21 August 2009

Abstract

The invasion of the Western honey bee, Apis mellifera, by Varroa destructor is attributed to two mitochondrial haplotypes (K and J) that shifted last century from their primary host the Eastern honey bee, A. cerana, in north-east Asia. Here, mitochondrial DNA sequences (cox1, cox3, atp6 and cytb: 2700 base pairs) were obtained from mites infesting both Eastern and Western honeybees (respectively 21 and 11 colonies) from Asia including regions where the shifts first occurred. A total of eighteen haplotypes were uncovered in Asia (11 on A. cerana and 7 on A. mellifera). Two new variants of the K haplotype and two of the J haplotype were found on Western honeybees in what appeared to be well-established infestations. New haplotypes may represent a potential threat to A. mellifera worldwide. The extreme lack of polymorphism in the K and J haplotypes outside of Asia, can now be plausibly explained as being due to genetic ‘bottlenecks’ that occurred in Asia before and after mites shifted from their original Eastern honeybee host.

Zusammenfassung

Die Varroamilbe, Varroa destructor, ist ein gut adaptierter Parasit der Östlichen Honigbiene (Apis cerana), insbesondere in den nördlichen Regionen des asiatischen Festlands. Mit ihrem Wechsel auf die Westliche Honigbiene (A. mellifera) im letzen Jahrhundert kam es zu einer dramatischen Ausbreitung dieser Milbe. Als verantwortlich für den Parasitenübergang werden zwei mitochondriale (mt) Haplotypen (K1 und J1) von Varroa angesehen. Bereits erhobene molekulare Daten deuten darauf hin, dass es sich hierbei, aufgrund der zeitlichen Zusammenhänge dieser Wirtswechsel, um zwei partiell isolierte Klone handelt. Mittels Genotypisierung von V. destructor Isolaten aus Regionen, in denen die Wirtswechsel der J1 und K1 Milben zuerst stattgefunden hatten, sowie einer weiträumigeren Untersuchung des natürlichen Ausbreitungsgebiets von V. destructor in Asien, versuchten wir in der vorliegenden Studie ein genaueres Bild über den Befall von A. mellifera durch V. destructor zu erhalten. Jede Milbenprobe wurde zunächst anhand des publizierten 458 Basenpaarfragments des mitochondrialen Gens Cytochromoxidase 1 (cox1) genetisch charakterisiert, um neue Varianten bereits bekannten Haplotypen zuordnen zu können. Um die genetische Variabilität der Milben besser erfassen zu können, wurde im nächsten Schritt ein 2700 Nukleotide langes Fragment sequenziert, das vier mitochondriale Gene beinhaltet: cox1, Cytochromoxidase III (cox3), ATP Synthase 6 (atp6) und Cytochrom b (cytb). Wir untersuchten Varroamilben aus Asien, die sowohl die Östliche (21 Völker) als auch die Westliche Honigbiene (11 Völker) befallen hatten (Tab. I). Milben mit identischer Sequenz des 458 Basenpaare (bp) langen cox1 Fragments wurden als Mitglieder jeweils einer der sieben Haplogruppen (K1, J1, V1, C1, C2, C3, L1) betrachtet. Insgesamt fanden wir 18 mt Haplotypen (Varianten derzusammenhängenden Sequenzen innerhalb einer Haplogruppe (Tab. III). Von diesen fanden wir 12 auf A. cerana und 6 auf A. mellifera (Tab. I, Abb. 1). Obwohl wir nur eine neue Haplogruppe fanden (C3 in Tab. I und III), konnten wir 12 neue Haplotypen innerhalb der Haplogruppen erkennen, für die bisher keine genetische Variation bekannt war. Dies zeigt, dass Varroamilben in Asien genetisch wesentlich variabler sind, als bisher angenommen. Unsere Untersuchung zeigt des weiteren, dass die weltweit auf A. mellifera gefundenden ursprünglichen K1 und J1 Haplotypen von V. destructoraus zwei unterschiedlichen Milbenpopulationen stammen. Diese sind jeweils durch die K1 und die J1 Haplogruppenzuordnung definiert (Abb. 2), die im nordöstlichen Asien A. cerana befallen. Beide Populationen sind genetisch wesentlich variabler, als bisher angenommen, und die hier neubeschriebenen Haplotypen dieser Populationen haben A. mellifera in Asien zwar befallen, sich aber noch außerhalb dieser Region verbreitet. Diese neuen Haplotypen stellen nun neue potentielle Bedrohungen für A. mellifera außerhalb Asiens dar. Außerdem stellen diese Beobachtungen eine Warnung gegen die freie Verfrachtung von Honigbienen dar und zeigen die Notwendigkeit einer strengen und korrekten Quarantäne für den internationalen Handel mit lebenden Honigbienen.